《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
表面上看来，东云名乃（古谷静佳 配音）是一个外表可爱又有点天然呆的黑发女孩，可是，她背后醒目的发条暴露了她的真实身份——由博士（今野宏美 配音）所改造的少女机器人。虽然对于自己背后的发条感到十分自卑，但博士总是以其非常可爱为由拒绝帮助名乃进行改造。 在名乃就读的1年纪Q班中，汇聚着名乃的诸多好友们——个性过于活泼以至于经常暴走的相生祐子（本多真梨子 配音），常常陷于对同性恋情的幻想之中的美术型女生长野原美绪（相泽舞 配音），以及外表沉默安静内里腹黑毒舌的三好学生水上麻衣（富樫美铃 配音）。就这样，经常处于脱线状态的日常和激烈的吐槽在这三人之间展开了。
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从小被咕噜收养的人类少女妖妖，与到洞中捉咕噜的张奈何相遇。为了偷回被张奈何夺走的“天雷珠”和财宝，妖妖赖在了张奈何身边，一段前世今生的甜甜感情在不知不觉中展开。
某天突然出现了一个神奇的按钮。按下按钮后，就转移到了另外一个异世界！！
神秘事件管理机构「民调局」的特别调查员沈辣，在执行任务中身受重伤，濒死之际接受了六室主任吴仁荻的传承-蕴含神秘力量的“种子”。苏醒后，吴仁荻师兄-广仁收其为徒。为寻天理图碎片，沈辣在历经天山狼冢、能量反噬、基金会密谋等事件后，终获吴仁荻认可，得到他给与的远古神器-罪罚双剑。与此同时，民调局的内鬼问题也更加扑朔迷离，沈辣和搭档孙德胜再次投入战斗。
