《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
夏古鲁亚，一个自出生以来就有阴阳眼这种能力的小孩，却因为所处的世界对阴阳眼的错误认知，一家受到了村民们的迫害。比较走运的就被教会用钱买来当圣兵作战，甚至获得民众们称之为“消灾解厄”者，而把人类的性命当作玩具玩弄的阴阳眼，就沦为“尸神”。就在一次作战当中，尸神竟然将自己的灵魂跟夏古鲁亚互换，但也失去了自己的记忆。后来得知真相之后，尸神就以夏古鲁亚身分展开了新的人生。并转世到另一个平行空间˙新宿，与职业杀手美纱树和情报屋缲缲合作，专门处理一些社会上的垃圾。
在太一一行人告别数码世界后，数码世界并没有就此关闭朝向人类的大门，而数码世界的内部却没有太平多少时日，就又开始了纷争。数码世界急需一批被选中的孩子来维护数码世界和人类世界的和平。太一、阿和、素娜等人都已先后成为了初中生，没有太多精力和时间能够和数码宝贝们一起并肩作战，只有阿武和小光成为了新一代的领头人。被选中的孩子有本宫大辅（木内玲子 配音）、井之上京（夏树莉绪 配音）、火田伊织（夏树惠 配音）等人，和他们一同战斗的除了亚古兽、加布兽等，还有新的数码宝贝参与。于是，在第一代数码人的带领下，新的数码宝贝和守护者们开始了同邪恶势力的作战……
