《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
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女主角柚是一位狐狸娘在“此花亭”作为服务生打工居住，此花亭内还有其他作为服务生的狐娘前辈们，而这家温泉旅馆的客人都是各路熟客神仙，只有拥有「票据」的客人才能进入，而狐娘们的热情周到的服务以及狐娘之间的友谊治愈人心。
魔王终于被勇者打倒，世界恢复了从前的宁静，这样宁静的日子，一过就是15年。这一天，一位名叫风色琴音（井上穗乃花 配音）的女孩孤身一人来到上京，她的目的地，是一间名叫RPG的不动产中介，她要在这里工作。性格天真烂漫，能够和亚人交流的弗雅（木野日菜 配音）、以成为神官为梦想而努力着的，表面看起来有些严厉，实际上内心非常可爱的露芙莉娅（川井田夏海 配音）、身为战士时所向披靡，可在不动产的工作能力却堪忧的拉琪拉（石见舞菜香 配音），等待着琴音到来的，是这些可靠又古灵精怪的前辈们。
告别了多灾多难的初中时代，升入高中的宇佐和成（井口佑一 配音）下定决心度过平稳安和的三年，并与一名清纯温柔的少女共享难得的青春时代。在学校图书馆，宇佐偶然邂逅专心读书的前辈河合律（花泽香菜 配音），不禁心思荡漾。恰逢此时，宇佐的父母调动工作，为了能够自由生活，他计划入由河合住子（小林沙苗 配音）担任管理员的河合庄，结果却遭遇了小学时代的变态同学城崎（四宫豪 配音）、男人缘超级差的锦野麻弓（佐藤利奈 配音）和调皮腹黑女渡辺彩花（金元寿子 配音）。原打算从怪人世界逃脱，当得知小律也在此居住时，他却身不由己地留了下来。充满未知的青春时代，笑与泪共存的故事就此上演……本片根据宫原琉璃的漫画改编。
花坂结衣（市道真央 配音）是一名十七岁的女子高中生，为了应对即将到来的升学考试，她从家乡搬到了东京，来投奔在这里生活的姐姐。虽然结衣平日看起来有些呆呆的，但实际上却是一个非常乐观和努力的姑娘。桃原奈月（村川梨衣 配音）虽然看上去娇小可爱，却意外的擅长料理家事，每一天都为了哥哥的生活忙东忙西。
