《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
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这个世界上存在着异形之物，其姿态千变万化，即为“妖梦”，以除去妖梦为业的，即为异界士。本作主人公神原秋人（KENN 配音），看起来是个普通的高二男生，实际上是由人类和妖梦结合而诞生的“半妖”。拥有不死之身的他，于某个黄昏，在校园天台遇见一名想要跳楼的少女栗山未来（种田梨纱 配音），出乎意料的是，少女居然对他发起了攻击。原来，看起来是个普通新生的眼镜美少女，竟是一名能够操纵血的异界士。
存在于分为13个自治区的王国中的，巨大统一组织“ACCA”。 由于过去的政变危机而结成的ACCA，已持续守护了国民的和平百年之久。 ACCA本部监察课副课长吉恩·奥塔斯，是个有着“蹭烟的吉恩”这一绰号的、组织里头号难对付的男人。 他一边漫不经心地抽着烟，一边走遍13区进行对不法行为的视察。 盯上这样的吉恩的视线、危险的传闻以及——点心时间。 吉恩的和平日常，慢慢被卷入世界的阴谋！
江戸時代、将軍・徳川吉宗の命により設置された目安箱に寄せられた庶民の声を受けて、「新中町奉行所」通称「蟲奉行所」が新設される。その役目は江戸に跋扈する巨大蟲を駆除すること。新米同心の月島仁兵衛は巨大蟲から江戸を守るため、先輩の同心達と共に戦うこととなる。
住在拥有600人口的小岛渡成岛的花奈，正在为明天的高中入学典礼做准备。 花奈负责了岛上的广播工作，她从小学四年级开始在岛上开展的朗诵会，对岛上的小孩子来已经成为了一种乐趣。 朗诵会结束后，一个号称是李子丘高中，也就是花奈即将入学的高中的广播部成员的女高中生的声音突然传来……这是以广播部为舞台，描绘高中生心灵成长的故事！
