故事发生在19世纪末。 AKUMA 是将悲叹悲剧的弱心召唤的灵魂困在魔法躯体中而产生的。它们会成为只会不断进行杀戮的致命武器，并通过制造更多的恐惧和悲剧而不断进化。 AKUMA 是由千年伯爵领导的“诺亚氏族”制造的，他们密谋毁灭世界。
故事的舞台是互联网系统发达的都市「DEN CITY」。在那里有经由巨型企业「SOL技术社」通过高度的网络技术构筑而成的被称为「LINK VRAINS」的VR空间。人们都在那个VR空间中为体验到全新的决斗而狂热。可是在「LINK VRAINS」中却出现了利用决斗来进行黑客行为的谜之黑客集团「海诺因骑士团」。而他们的目标是将存在于互联网的某处的“AI们的世界=电子界”毁灭。然而在世界受到这样的威胁时，有一名决斗者站了出来。而他的名字正是「Playmaker」。在那场传奇的战斗中，「Playmaker」使用压倒性的决斗将「海诺因骑士团」打倒，成功捕获了「SOL技术社」和「海诺因骑士团」都想要得手的迷之AI程序。一度拯救了世界，然后却突然消声匿迹了，而他的名字就在互联网的世界中一瞬间变得声名远播，成为了传说。而现在，作为「Playmaker」的正体的某位高中生藤木游作，为了寻找过去发生的某件事件的真相，对再次在「VRAINS」出现的「海诺因骑士团」展开了追击...... 以此为契机，命运的齿轮就此转动……迷之AI的真身，「海诺因骑士团」盯上「Link Vrains」的目的，以及隐藏在游作过去的真相到底是———所有的答案，都在「Link Vrains」中
在并不遥远的未来，人类文明高度发达，外星殖民不再是幻想。然而相对高度发达的科技，娱乐事业却受到前所未有的压制。艺能活动被认为具有蛊惑和腐蚀人心的恶劣影响而遭到当局禁止。好在渴望娱乐的种子仍在发芽，名为AKB0048的偶像团体志愿为所有蓝花星的人民送去快乐和梦想，她们顶住当局的压力举行非法演唱会，并公开招募第77期研究生。受到偶像感召，本宫凪沙（岩田华怜 配音）、园智惠理（渡边麻友 配音）、蓝田织音（仲谷明香 配音）、横沟真琴（三田麻央 配音）等满怀青春梦想的女孩相继报名。
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