在一次邂逅中得到死神的力量而成为“代理死神”的黑崎一护，
为了应对吉亚迪所开发出的完全独立无人战斗兵器“军团”的入侵，其邻国圣格诺利亚共和国开发了无人战斗兵器毁灭之力。但是，无人战斗机只是空有名号，实际是没有被认可为”人“的人们——86——驾驶，被当作道具来使用。
新的篇章开始了。血剑冒险的下一阶段是恶魔居住的红灯区。
经过南国小岛上和鹰冈的决斗，3年E班的各位与杀老师（福山润 配音）的关系进一步拉近。虽然暗杀活动仍在继续，然而这似乎已经变成了师生之间互动玩乐的重要环节。以茅野枫（洲崎绫 配音）为代表的学生们又开始策划更加精彩的暗杀陷阱。除此之外，他们帮助比琪老师（伊藤静 配音）追求乌间惟臣（杉田智和 配音），又或者磨刀霍霍与A班的精英们展开荣誉与尊严之战。与此同时，白先生带领堀部系成（绪方惠美 配音）卷土重来，而神秘的死神则将E班推向各位凶险的境地。随着最后期限一天天逼近，杀老师和学生们的关系变得愈加微妙……本片根据松井优征的超人气漫画改编。
